本文由Hodgkin-Huxley神经元模型研究了抑制性自突触增强随机共振的反常现象。当神经元不含抑制性自突触时，高斯白噪声能诱导神经元产生一次随机共振。当在神经元中引入抑制性自突触后，抑制性自突触中的时滞能诱导神经元产生多次随机共振。更重要的是，当抑制性自突触中的时滞取值合适时，抑制性自突触的电导既能增强随机共振也能削弱随机共振。抑制性自突触增强随机共振的现象与传统的抑制性作用压制神经元的活动形成鲜明的对比，因此抑制性自突触增强随机共振的现象丰富了非线性动力学的内涵。

抑制性自突触，随机共振，神经元，噪声

Yujiao Li, Xiaoyu Yang, Yizhen Qu

School of Mathematics and Statistics, Henan University of Science and Technology, Luoyang Henan

Received: Mar. 28^th, 2022; accepted: Apr. 23^rd, 2022; published: Apr. 29^th, 2022

In this paper, the counterintuitive phenomenon that inhibitory autapses enhance stochastic resonance is investigated in the Hodgkin-Huxley neuron. When the neuron does not contain inhibitory autapses, Gaussian white noise can induce stochastic resonance in the neuron. When inhibitory autapses are introduced into the neuron, time delays in inhibitory autapses induce multiple stochastic resonance in the neuron. More importantly, when time delays in inhibitory autapses are appropriate, the conductance of the inhibitory autapses can both enhance stochastic resonance and reduce stochastic resonance. The phenomenon that inhibitory autapses enhance stochastic resonance is in contrast to the traditional viewpoint that inhibitory effects always suppress neuronal activity. The phenomenon that inhibitory autapses enhance stochastic resonance enriches the content of nonlinear dynamics.

Keywords:Inhibitory Autapses, Stochastic Resonance, Neuron, Noise

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长期以来，非线性科学的蓬勃发展打破了人们解决噪声问题的常规。当一个非线性系统与输入信号和噪声之间存在某种匹配时，噪声能够起到积极的创造性的作用，噪声能量会向信号能量转移，使信噪比大大提高，这就是随机共振现象 [ 1 ]。随机共振指通过调节噪声强度或系统参数使信号、噪声和非线性系统三者之间达到最佳匹配，从而将噪声的部分能量转移给信号，放大信号，增大输出信噪比，突显弱信号 [ 2 ]。随机共振现象存在许多方面，如工业、医学、生物学等。而近些年的研究表明，生物神经系统中普遍存在噪声，同时也存在随机共振现象 [ 3 ]。

除噪声外，神经系统中的抑制效应也会诱发反常现象。一般来说，抑制作用压制神经元的活动。例如，施加在Hopf分岔点附近静息态的抑制脉冲可以诱发动作电位，这被称为抑制后反弹峰放电 [ 4 ]。对于Hodgkin-Huxley (HH)神经元模型中的兴奋性脉冲诱导的放电活动，兴奋性脉冲之前的额外抑制性脉冲可以通过抑制后反跳效应增大放电频率 [ 5 ]，对沙土鼠的听觉神经元的研究也证实了这一点 [ 6 ]。在Hindmarsh-Rose神经元模型中引入抑制性电磁感应电流可以增强模型的簇放电 [ 7 ]。这些现象对神经系统的抑制作用提出了一个新的认识。

自突触是位于同一个神经元不同部位之间的一种不寻常的突触，其存在于多个大脑区域，如新皮层、海马、视觉皮层、小脑，以及颊神经节 [ 8 ]。而信息的处理和传递主要发生在突触的附近，从而就存在时间延迟。在神经系统中，时滞在信息传递过程中都是不可避免和不可忽视的。目前，时滞系统的研究在部分领域已经取得了成就 [ 9 ]。此外实验研究表明，自突触可以调节神经系统的动力学行为。例如，新皮质中间神经元的抑制性自突触可以诱导增强放电的精确性 [ 10 ]。兴奋性自突触可引起海兔颊神经节中神经元的持续放电活动 [ 11 ]，也可促进神经皮质锥体神经元的簇放电和重合检测 [ 12 ]。此外，理论研究也表明自突触对神经系统的动力学有重要影响 [ 13 ]。例如，在单个神经元中，自突触可以调节随机共振和相干共振 [ 13 ] [ 14 ] [ 15 ]，也可以诱导放电模式 [ 16 ] 和神经元兴奋性类型之间的切换 [ 17 ]。

近年来，兴奋性和抑制性自突触引起的反常现象越来越受到关注。例如，在神经元网络中，抑制性自突触可以通过振动共振促进信号的传递，而兴奋性自突触则可以抑制信号的传输 [ 18 ]。在单个神经元中，兴奋性自突触可以降低神经元放电的规律性，而抑制性自突触可以提高神经元放电的规律性 [ 19 ]。兴奋性自突触可以减少簇放电中峰的个数，该现象可以通过快慢变量分离和分岔分析来解释 [ 20 ]。抑制性自突触能通过加周期分岔提高平均放电频率 [ 21 ] [ 22 ]。在Hopf分岔附近，不含时滞的抑制性自突触可以扩大放电活动的参数区域 [ 23 ] [ 24 ]，含时滞抑制性自突触可以通过抑制性反跳机制将静息状态转变为重复的峰放电 [ 25 ]。兴奋性自突触能压制分岔点附近不同的放电活动 [ 26 ]。这些结果有助于认识兴奋性和抑制性自突触在神经系统中的作用。然而，迄今为止，抑制性自突触对神经元的随机共振的反常影响关注较少。

根据以上分析，本文基于Hodgkin-Huxley (HH)神经元模型，研究噪声诱导的随机共振现象以及抑制性自突触增强随机共振的反常现象。

HH模型是由Hodgkin和Huxley于1952年通过对枪乌贼巨轴突的生理实验数据建立起来的 [ 27 ]。

{ C d V d t = − g Na m 3 h ( V − E Na ) − g k n 4 ( V − E k ) − g L ( V − E L ) + I a p p d m d t = α m ( V ) ( 1 − m ) − β m ( V ) m d h d t = α h ( V ) ( 1 − h ) − β h ( V ) h d n d t = α n ( V ) ( 1 − n ) − β n ( V ) n (1)

其中 α m ( V ) = 0.1 ( V + 40 ) / { 1 − exp [ − ( V + 40 ) / 10 ] } ， β m ( V ) = 4 exp [ − ( V + 65 ) / 18 ] ， α h ( V ) = 0.07 exp [ − ( V + 65 ) / 20 ] ， β h ( V ) = 1 / { 1 + exp [ − ( V + 35 ) / 10 ] } ， α n ( V ) = 0.01 ( V + 55 ) / { 1 − exp [ − ( V + 55 ) / 10 ] } ， β n ( V ) = 0.125 exp [ − ( V + 65 ) / 80 ] 。第一个变量V代表膜电位。第二个变量m、第三个变量h和最后一个变量n描述钠(Na⁺)和钾(K⁺)通道的开放概率。参数C表示膜电容，设置为1 μF/cm²。参数g_Na、g_K和g_L分别表示Na⁺的最大电导、K⁺通道的最大电导和泄漏电流的最大电导，分别设置为120 mS/cm²、36 mS/cm²和0.3 mS/cm²。参数E_Na、E_K和E_L表示相应的反转电位，分别设置为50 mV、−77 mV和−54.4 mV。参数I_app表示外部直流电，其决定了模型的动力学。

图1. HH模型在Hopf分岔点附近的动力学。(a) 分岔。细实线和点线分别代表稳定和不稳定焦点；上粗实线和下粗实线分别代表稳定极限环的最大值和最小值；上虚线和下虚线分别代表不稳定极限环的最大值和最小值。(b) HH神经元模型的放电周期(黑线)和放电频率(红线)对外部直流电I_app的依赖性

HH模型在I_app≈ 9.78 μA/cm²处出现亚临界Hopf分岔(SubH)，在I_app≈ 6.26 μA/cm²处出现极限环鞍结分岔(SNLC)，如图1(a)所示。当I_app< 6.26 μA/cm²时，模型具有稳定的焦点(细实线)。稳定焦点对应于神经元的静息态。当6.26 μA/cm²< I_app< 9.78 μA/cm²时，模型有一个稳定的焦点(细实线)和一个稳定的极限环(上下粗实线)。稳定焦点的吸引域和稳定极限环的吸引域被一个不稳定的极限环(上下虚线)分开。当I_app> 9.78 μA/cm²时，模型有稳定的极限环(粗实线)和不稳定的焦点(点线)。图1(b)描述了放电周期和放电频率随着外部直流电I_app的变化规律。该模型在周期和频率分别约为19.46 ms和约为51.38 Hz时开始放电，这是II型兴奋性的典型特征。在本研究中，外部直流电流I_app设定为5.0，即HH神经元模型处于SNLC和SubH附近的静息态。

为了研究抑制性自突触对高斯白噪声诱导的随机共振的影响，在HH模型中引入抑制性自突触、高斯白噪声和弱周期信号。引入这些因素后，模型的方程如下：

{ C d V d t = − g Na m 3 h ( V − E Na ) − g k n 4 ( V − E k ) − g L ( V − E L ) + I a p p + I a u t + I s + ξ ( t ) d m d t = α m ( V ) ( 1 − m ) − β m ( V ) m d h d t = α h ( V ) ( 1 − h ) − β h ( V ) h d n d t = α n ( V ) ( 1 − n ) − β n ( V ) n (2)

其中 I a u t = − g a u t ( v − E a u t ) 1 + exp { − 10 [ v ( t − τ a u t ) − θ a u t ] } 表示抑制性自突触电流，g_aut表示自突触电导，参数E_aut代表自突

触的逆转电位，参数θ_aut表示自突触阈值，参数τ_aut表示自突触时滞。在本文中，E_aut被设定为−80 mV以保证自突触是抑制性的，θ_aut被设定为−15 mV，g_aut和τ_aut被选为控制参数以研究抑制性自突触对噪声诱导的随机共振的影响。

I s = a sin ( ω t ) 表示弱周期信号，a表示弱周期信号的幅值，ω表示弱周期信号的频率。

ξ ( t ) 表示高斯白噪声，其统计特征为 〈 ξ ( t ) 〉 = 0 和 〈 ξ ( t ) ξ ( t ′ ) 〉 = 2 D δ ( t − t ′ ) 。其中D表示噪声强度。在本文中，噪声强度D也被选为控制参数以研究噪声诱导的随机共振。

为了定量刻画神经元对弱周期信号的响应，我们引入谱放大因子η [ 28 ]，其定义为

η = 4 a − 2 | 〈 e i ω t V ( t ) 〉 | 2 (3)

其中 V ( t ) 是神经元在t时刻的膜电位， 〈 ⋅ 〉 表示关于时间的平均。谱放大因子η能够有效地反映神经元的

行为与弱周期信号节律的相关性。如果η随着某个关键参数变化的曲线存在峰值，那么神经元出现共振响应。本文采用显式Euler方法求解方程(1)和(2)，计算步长为0.001。

在这一部分，我们首先研究当神经元不含抑制性自突触时，高斯白噪声诱导神经元产生的随机共振现象。随后在神经元中引入抑制性自突触，并研究抑制性自突触的时滞和电导对高斯白噪声诱导神经元产生的随机共振现象的影响。

随机共振现象在神经系统中普遍存在且对神经信息的传导与编码有重要意义。本文研究了神经元系统中普遍存在的抑制性自突触对单个神经元中随机共振现象的影响。当单个神经元不含抑制性自突触时，噪声能诱导一次随机共振。当单个神经元含抑制性自突触时，抑制性自突触中的时滞能诱导多重随机共振现象。抑制性自突触的电导对随机共振现象也有重要影响，当抑制性自突触中的时滞取值合适时，抑制性自突触的电导既能增强随机共振也能减弱随机共振。抑制性自突触增强随机共振的现象不仅丰富了非线性动力学的内涵，还为调控神经系统中的随机共振提供了一种有效的方法。

尽管前人也研究了自突触对HH神经元中随机共振现象的影响，但是前人的研究中都采用的是兴奋性自突触且发现兴奋性自突触能增强HH神经元中的随机共振现象。本研究则揭示抑制性自突触能增强HH神经元中的随机共振现象，进一步丰富了HH神经元的随机动力学。由于神经系统中的神经元相互耦合构成神经元网络，今后将进一步研究抑制性自突触对神经元网络中随机共振的积极影响。

李玉娇,杨晓瑜,曲艺贞. 抑制性自突触增强Hodgkin-Huxley神经元的随机共振Inhibitory Autapses Enhance Stochastic Resonance of the Hodgkin-Huxley Neuron[J]. 应用数学进展, 2022, 11(04): 2371-2381. https://doi.org/10.12677/AAM.2022.114249